Организм млекопитающего — поле деятель­ности для его симбионтов. Нельзя сказать, что бактерии управляют поведением своего хозяина, но они на него, безусловно, влияют, в частности расширяют коммуникативные возможности. Животные обме­ниваются информацией с помощью химических сигналов, и микробное сообщество тоже вырабатывает пахучие вещества, которые разнообразят и дополняют запах млекопитающих.

Химическая сигнализация — одна из самых древних и рас­пространена очень широко. С ее помощью животные метят территорию, привлекают партнеров, сообщают о состоянии своего здоровья. Синтез и выделение пахучих веществ проис­ходят в особых железах, расположенных в покровных тканях. Обычно там тепло, влажно, анаэробно и много питательных веществ. Другими словами, это просто рай для симбиотических бактерий, которые потребляют белки и липиды и производят разнообразные летучие жирные кислоты (ЛЖК). А кислоты эти пахучие.

В середине 1970-х годов сразу несколько исследователей предположили, что млекопитающие используют для химиче­ской сигнализации летучие вещества, которые синтезируют бактерии — обитатели пахучих желез. Разнообразие химиче­ских сигналов млекопитающих возникает во многом благодаря сложному видовому составу микроорганизмов, населяющих эти железы. Таким образом, бактерии-симбионты делают си­стему химических сигналов более сложной и информативной.

Гипотеза кажется убедительной, но до недавнего времени проверить ее не удавалось. Для этого нужно было доказать, что выделения желез действительно содержат бактерий, производящих пахучие вещества, причем состав бактерий меняется одновременно с изменением запаха. Разнообразие микробов-симбионтов и летучих веществ, которые они синте­зируют, должно быть таким, чтобы можно было узнать по запаху отдельное животное, определить его пол и репродуктивное состояние. Только современные методы секвенирования по­зволяют с достаточной точностью выполнять подобные задачи.

За проверку гипотезы о микробной природе запахов взялись специалисты из Университета штата Мичиган, причем особый энтузиазм проявил постдок Кевин Тайс. Исследователю вообще трудно работать без энтузиазма и любви к объекту исследования, а в данном случае обойтись без этих качеств почти невозможно, поскольку объектами были гиены: пятнистая Crocuta crocuta и полосатая Hyaena hyaena. Ученые проанализировали состав микробных сообществ, населяющих пахучие железы гиен, и сопоставили его со спектром пахучих веществ, которые эти железы выделяют.

Образ жизни пятнистой и полосатой гиен сильно отличается. Пятнистые гиены, обитающие к югу от Сахары, живут большими иерархическими группами, кланами, по 40—80 особей в каж­дом. В состав клана входит несколько самцов и самки разных поколений, все взрослые особи участвуют в размножении и сообща защищают территорию от посягательств соседних кланов. Социальные отношения внутри группы довольно слож­ны, и пятнистые гиены поддерживают их с помощью хорошо развитой сигнализации: осязательной, зрительной, звуковой и химической.

Кевин Тайс с объектом исследования

Полосатые гиены водятся в Северной, Западной и Вос­точной Африке. Они объединяются в маленькие группы из одной-двух взрослых самок и одного или нескольких самцов. Хотя животные одной группы тесно соседствуют, отдыхать, перемещаться и кормиться они предпочитают поодиночке, поэтому редко контактируют друг с другом непосредственно. Об их коммуникативном поведении известно очень мало, еще меньше наблюдений сделано в естественных условиях, но у полосатых гиен, похоже, хорошо развита вокальная сигнали­зация ближнего действия: репертуар звуков у них богатейший. Химическую сигнализацию они, скорее всего, используют при размножении и разметке территории.

Несмотря на столь разный образ жизни, пятнистые и по­лосатые гиены метят территорию одним и тем же способом. Специальные железы под хвостом вырабатывают густой пахучий секрет, именуемый пастой. Этой пастой, в состав которой входят летучие жирные кислоты, эфиры, углеводороды, спир­ты и альдегиды, гиены мажут стебли травы, которые другие животные нюхают и считывают информацию. Известно, что по запаху пасты пятнистые гиены определяют, к какому клану принадлежит животное, оставившее метку, какого оно пола, а если женского, то в каком репродуктивном состоянии нахо­дится. Свойства метки полосатой гиены еще не исследовали.

Пахучие железы гиен просто забиты микробами: а и б – палочковидные  бактерии и кокки из пасты пятнистой гиены (стрелки указывают на делящиеся бактерии, которые синтезируют летучие вещества, а звездочки обозначают липидные капли); в — скопление капель пахучих жирных кислот

Ученые взяли образцы пасты прямо из пахучих желез обездвиженных гиен, живущих в разных районах Кении. Из пасты они выделили бактерии и определили последователь­ности генов 16S рибосомной РНК в ДНК микроорганизмов. Эти последовательности обычно используют для определения видовой принадлежности бактерий. В пасте пятнистых гиен исследователи насчитали более трехсот видов микроорганиз­мов, в пахучей субстанции полосатых гиен — больше сотни. Микробные сообщества у обоих видов представлены в основ­ном анаэробными бактериями порядка Clostridiales, которые расщепляют белки и липиды пахучих желез и выделяют летучие вещества. При этом видовой состав бактерий у пятнистой и полосатой гиен разный. Почти все симбионты полосатых гиен относятся к малоизученным родам, в то время как микробы пятнистой гиены хорошо известны. Причину такого различия ученым еще предстоит выяснить.

Пятнистые гиены оставляют на траве пахучие метки и с большим интересом расшифровывают химические сигналы

Два вида гиен отличаются не только составом микрофлоры пахучих желез, но и спектром ЛЖК. То есть набор летучих ЛЖК всегда одинаков, у пятнистой гиены он такой же, как у по­лосатой, но соотношение компонентов различно. Запах, как и предсказывает гипотеза, меняется в зависимости от состава микробного сообщества.

Разнообразие бактерий и их ЛЖК в пасте пятнистых гиен таково, что позволяет по запаху различить животных, принадлежащих к разным кланам, а внутри клана определять пол животного и репродуктивный статус самки. Из нескольких сотен видов, составляющих микробное сообщество пахучей железы, 54 вида встречаются исключительно в пасте кормящих самок, а 46 в пасте беременных. У полосатых гиен запахи не столь дифференцированы, как у пятнистых, но по ним можно отличить животных, принадлежащих к разным кланам, то есть понять, свой оставил метку или чужой.

Ясно, почему члены одной группы пахнут одинаково: они живут рядом, постоянно оставляют и нюхают свои метки и ин­фицируют друг друга, поэтому у них сходный состав микрофло­ры. Интересно, что у пятнистых гиен химическая сигнализация развита лучше, чем у полосатых. Возможно, дело объясняется образом жизни животных. Пятнистые гиены живут большими группами, и особи часто взаимодействуют друг с другом по раз­ным поводам, для чего необходима довольно сложная система сигналов. А полосатые гиены по большей части одиночки, им достаточно отличать членов своего клана от всех остальных.

Эффективная система коммуникации чрезвычайно важна для животных, и микробы-симбионты принимают в ее создании живейшее участие, делая сигналы более разнообразными. Эмоциональное и физиологическое состояние хозяина влияет на сообщество его микробных симбионтов и, в свою очередь, на запах.

Исследователи полагают, что доказали участие симбиотиче­ских бактерий в формировании пахучих сигналов млекопитаю­щих. Однако они не считают работу оконченной. Им хотелось бы убедиться, что бактерии, обнаруженные в пасте гиен, синте­зируют соответствующие летучие вещества и в лабораторных условиях. Ученые собираются найти в геноме бактерий после­довательности, которые кодируют ферменты, необходимые для синтеза ЛЖК. Кроме того, если ЛЖК, обнаруженные в пасте, действительно обладают сигнальными свойствами, гиены должны различать и синтетические композиции этих веществ, и это придется проверять.

По-видимому, микрофлора участвует в формировании за­паха не только у гиен. Так, у людей, которые регулярно моются, изменения подмышечной микрофлоры и запаха в этой области происходят синхронно. Аналогичным образом меняется состав бактерий и летучих веществ в пахучей моче, которой метят подстилку лабораторные мыши Mus domesticus. Возможно, тот же механизм участвует в образовании запаха летучих мышей: бурого кожана Eptesicus fuscus и длинноухой ночницы Myotis bechsteinii, а также европейского барсука Meles meles. Не ис­ключено, что микрофлора участвует в формировании запахов и у других видов. Это не обязательно должны быть бактерии, теоретически пахучие вещества могут синтезировать грибки и археи, а в создании запаха, вероятно, участвуют длинноце­почечные жирные кислоты и их эфиры. Суть не в этом, а в той роли, которую играет микрофлора хозяина в его жизни, — это закономерный результат шестисот миллионов лет совместной эволюции млекопитающих и микроорганизмов.

Н. Анина